1994-1995赛季，舍甫琴科入选基辅迪纳摩一线队。1994年10月28日，在基辅迪纳摩3比1战胜顿涅茨克矿工的比赛中，舍甫琴科首次亮相乌克兰足球甲级联赛。1994年11月23日，在莫斯科斯巴达克1比0战胜基辅迪纳摩的比赛中，舍甫琴科首次亮相欧洲赛事。1994年12月1日，在基辅迪纳摩4比2战胜第聂伯罗彼得罗夫斯克的比赛中，年仅18岁的舍甫琴科打进了他的第一个职业联赛进球。1994年12月7日，在基辅迪纳摩1比4不敌拜仁慕尼黑的比赛中哲科意甲金靴，舍甫琴科打进了他的第一个欧冠进球。

1995-1996赛季是舍甫琴科在一线队的第二个赛季，这个赛季他成为了基辅迪纳摩的绝对主力。1997-1998赛季，舍甫琴科以8粒进球帮助基辅迪纳摩闯入欧洲冠军联赛半决赛。尤其是在小组赛中，舍甫琴科在诺坎普上半场上演帽子戏法，最终帮助基辅迪纳摩客场4-0战胜西甲豪门巴塞罗那。

1998-1999赛季，基辅迪纳摩也在主场2比0战胜皇马，舍甫琴科在比赛中再次梅开二度，并在客场再入一球，总比分3比1淘汰皇马挺进半决赛。半决赛，基辅迪纳摩在德甲联赛中主场3比3战平拜仁慕尼黑，舍甫琴科也打进两球。舍甫琴科在1998-1999赛季欧冠联赛中打进10球，荣膺该赛季欧冠最佳射手。

1994年至1999年的五个赛季中，舍甫琴科帮助基辅迪纳摩连续五次夺得乌克兰联赛冠军，而舍甫琴科在乌超联赛中出场117次，为球队攻入60球。此外，基辅迪纳摩还于1996年、1998年和1999年三次夺得乌克兰杯冠军，舍甫琴科在杯赛中出场21次，攻入15球。

AC米兰

1999年，舍甫琴科以2600万美元的身价转会至意甲豪门AC米兰。1999-2000赛季是舍甫琴科在AC米兰的第一个赛季，他整个赛季在联赛中攻入24球，并荣获1999-2000赛季意甲金靴奖，成为历史上第六位在意甲首个赛季就获得金靴奖的球员。1999年8月29日，在AC米兰客场对阵莱切的比赛中，舍甫琴科首次在意甲亮相并攻入他在意甲的处子球。1999年9月15日，在AC米兰对阵切尔西的比赛中，舍甫琴科首次代表米兰出战欧冠比赛。

2000-2001赛季，舍甫琴科为AC米兰出场51次，打进34球，创职业生涯新高，其中包括欧冠联赛14场9球。

2002-2003赛季，舍甫琴科受到伤病困扰，全年只出场39次，只打进10球。不过舍甫琴科在欧冠赛场上的4粒进球，帮助AC米兰第六次夺得欧冠奖杯，他也成为首位夺得欧冠冠军的乌克兰球员。舍甫琴科凭借其杰出的成就，受到乌克兰总统库奇马的接见和嘉奖。

2003-2004赛季，舍甫琴科以24粒进球荣膺意甲金靴奖哲科意甲金靴，帮助AC米兰夺得意甲第17个冠军。在欧洲超级杯和意大利超级杯上，舍甫琴科也贡献了关键进球，让AC米兰先后击败波尔图和拉齐奥，夺得这两项冠军。2004年哲科意甲金靴，舍甫琴科荣获欧洲足球先生（金球奖），成为继布洛欣、别拉诺夫之后，第二位获此殊荣的乌克兰球员。

2004-2005赛季，舍甫琴科在欧冠小组赛对阵费内巴切的比赛中独中四元，成为欧冠历史上6位打进四球的球员之一，也是唯一一位在客场做到这点的球员。可惜AC米兰最终在欧冠决赛中被利物浦逆转，无缘欧冠冠军。2005-2006赛季，舍甫琴科凭借12场9球荣膺欧冠金靴奖。2006年2月8日，舍甫琴科对阵特莱维的进球攀升至AC米兰队史总射手榜第二位。同时，舍甫琴科也成为米兰德比历史进球王，他为AC米兰对阵国米打进14球，与朱塞佩·梅阿查并列米兰德比进球王。

2006年5月26日，舍甫琴科在AC米兰效力七个赛季后正式宣布离开AC米兰，七个赛季他共为AC米兰出场208次，打进127球。